Покинув высший дивизион в 1976 году, «Святые» сумели туда вернуться лишь в сезоне 1983/1984. Однако пребывание в элите продлилось недолго. В том же году команда вылетела в Первый дивизион, а затем и во Второй. В 1986 году клуб находился в нижней части таблицы и испытывал огромные финансовые трудности, когда местный бизнесмен Джофф Браун был назначен председателем.

Судьба «Сент-Джонстона» разительно изменилась в последующие десять лет. Команда переехала на новый стадион – «Макдайармид Парк», расположенный на западной окраине города. Это был первый в Соединённом Королевстве чисто футбольный стадион, где все места были сидячими. Арена была названа в честь местного фермера Брюса Макдайармида, который пожертвовал 16 акров своей земли под строительство стадиона в качестве «подарка всем жителям Перта». Руководство «Сент-Джонстона» настояло, чтобы Брюс Макдайармид согласился получить 20 % акций и должность почетного президента клуба. Новым менеджером был назначен Алекс Тоттен, под руководством которого «Святые» в 1988 году вышли в Первый дивизион, а уже в 1990 году играли в Премьер-лиге.

В элите шотладского футбола «Сент-Джонстон» отыграл четыре сезона, после чего (команду тогда уже тренировал Джон Макклелланд) опустился в первый дивизион. Принявший коллектив бывший нападающий «Данди Юнайтед» Пол Старрок сделал ставку на собственных воспитанников и по итогам сезона 1996/1997 вернул команду в Премьер-лигу.

В сезоне 1998/1999 новым тренером «Святых» стал 42-летний Александер («Сэнди») Кларк, до 1990 года игравший в нападении клубов «Эйрдрионианс», «Вест Хэм Юнайтед», «Рейнджерс» и «Хартс». Под его руководством «Сент-Джонстон» стал третьим призером чемпионата Шотландии, уступив только «Селтику» и «Рейнджерс». Кроме того, «Святые», поочередно обыграв с сухим счетом «Странраер» (3:0), «Фалкирк» (1:0), «Хайберниан» (4:0) и «Харт оф Мидлотиан» (3:0), во второй раз в своей истории добрались до финала Кубка Шотландской лиги, где 29.11.1998 на стадионе «Селтик Парк» в Глазго проиграли ведому Диком Адвокатом «Рейнджерсу». На два мяча футболистов «Джерс» (чемпион мира 1998 года в составе сборной Франции Стефан Гиварш и бывший полузащитник «Гамбурга» Иорг Альберц) одним точным ударом ответил хавбек сборной Канады Ник Дасович. В итоге – 1:2.

Цвета «Сент-Джонстона» в финале защищали: Алан Дэвид Мейн, Джон Макуиллан, Даррен Додс, Алан Кернахан (участник чемпионата мира 1994 года в составе сборной Ирландии), Гэри Боуллан, Джон Томас О’Нил, Филип Скотт, Ник Роберт Дасович, Пол Кейн, португалец Мигел Анджелу да Круз Симан (его заменил англичанин Родерик «Родди» Джон Грант), североирландец Джордж О’Бойл (англичанин Натан Питер Лоундес).

Благодаря третьему месту «Сент-Джонстон» получил возможность выступить в розыгрыше Кубка УЕФА сезона 1999/2000. Сначала шотландцы в квалификационном раунде обыграли финнский «ВПС» (2:0, 1:1), но затем, в первом раунде, последовало поражение по итогам двух встреч (3:3, 0:3) от «Монако», в составе которого играли чемпионы мира 1998 года Фабьен Бартез и Давид Трезеге.

В сезоне 2001/2002 «Сент-Джонстон» в очередной раз покинул высший дивизион и вернулся туда только в мае 2009 года под руководством Дерека Джона Макиннеса. В ноябре 2011 года уехавшего в английский «Бристоль Сити» Макиннеса на тренерском мостике сменил бывший североирландский полузащитник Стивен («Стив») Мартин Ломас, известный по выступлениям за клубы «Манчестер Сити», «Вест Хэм Юнайтед» и сборную Северной Ирландии. А уже в следующем сезоне «Святые», после 14-летнего перерыва, стали бронзовыми призерами чемпионата Шотландии, пропустив вперед только «Селтик» и «Мотеруэлл».

Летом 2013 года, по сути, еще только начинающий самостоятельную карьеру 39-летний Ломас принял предложение возглавить английский «Миллуолл», а команду принял Томми Райт – бывший вратарь сборной Северной Ирландии, английских клубов «Ньюкасл», «Ноттингем Форест» и «Манчестер Сити». В сезоне 2012/2013 Райт работал ассистентом Стива Ломаса.

В первом же сезоне под руководством Томми Райта «Сент-Джонстон» впервые за свою 130-летнюю историю выиграл Кубок Шотландии (до этого команда целых восемь раз пробивалась в полуфинал, но дальше пройти не могла), победив в финальном поединке «Данди Юнайтед» со счетом 2:0. «Святые» открыли счёт в компенсированное время первого тайма – после розыгрыша углового точный удар головой удался защитнику Стивену Андерсону (он выступает за «Сент-Джонстон» уже десять лет, хотя является воспитанником как раз «Данди Юнайтед»). А окончательный результат установил Стивен Маклин, поразивший ворота соперников на 84-й минуте.

За победителей в этот исторический для «Святых» день играли: бывший голкипер сборной Северной Ирландии Алан Маннус, Брайан Нил Истон, Дэвид («Дэйв») Маккей (капитан), Стивен Джеймс Стюарт Андерсон, Фрейзер Райт, Дэвид Уотерспун (Гэри Мэттью Макдональд), англичанин Джеймс Уильям Данн, Кристофер («Крис») Александер Миллар, Майкл Френсис О’Халлоран (англичанин Ли Роберт Крофт), Стивен Маклин, Стивен («Стиви») Джордж Мэй. В резерве остались английский вратарь Стивен Бэнкс, Гари Миллер, ирландец Патрик Крегг, Крис Ивелумо, темнокожий голландец Найджел Хасселбайнк (племянник известного в прошлом нападающего сборной Нидерландов Джимми Флойда Хассельбайнка).

В розыгрыше Лиги Европы сезона 2013/2014 «Сент-Джонстон», всего лишь четвертый раз в своей истории участвовавший в еврокубках, преподнес сюрприз, оставив после второго квалификационного раунда за бортом турнира норвежский «Русенборг» (1:0 в гостях, и 1:1 на своем поле), который в 1995–2006 годах 11 раз пробивался в групповую стадию Лиги чемпионов. К сожалению, дальнейший еврокубковый путь шотландцев прервал ФК «Минск» (0:1, 1:0, пенальти 2:3). Не удалось шотландцам миновать квалификацию и в сезоне 2014/2015 – пройдя швейцарский «Люцерн» (1:1, 1:1, пенальти 5:4), «Святые» с минимальным счетом уступили «Спартаку» из Трнавы (1:2, 1:1).

За «Сент-Джонстон» в разные времена выступали многие известные футболисты. Экс-защитник сборной СССР Сергей Балтача, финский форвард Мика-Матти Петтери Паателайнен, Алли Маккойст, который по окончании карьеры игрока долгие годы возглавлял сборную Шотландии и «Рейнджерс», Джейсон Скотланд, за свою карьеру поигравший за многие английские клубы и 10 лет выступавший за национальную сборную Тринидада и Тобаго, местный воспитанник Каллум Дэвидсон, проданный в феврале 1998 года «Блэкберну» за рекордные 1,75 миллиона фунтов, а также легендарный тренер «Манчестер Юнайтед» сэр Алекс Фергюсон, защищавший цвета «Святых» в 1960–1964 годах.

Историческими соперниками «Сент-Джонстона» считаются ближайшие географические соседи – «Данди» и «Данди Юнайтед», встречи с которыми известны под названием дерби Тейсайда.