Свой первый профессиональный лиговый матч команда провела 13.08.1994 и со счетом 5:2 разгромила клуб «Арброт». Три мяча в этой встрече забил Алан Герхер, по разу отличились Пол Маккензи и Уилсон Робертсон. А свое первое поражение дебютанты потерпели уже через неделю, крупно уступив на своем поле (0:4) старейшему клубу Шотландии – коллективу из Глазго «Куинз Парк».

17 декабря 1994 года «Каледониан Тистл» провел свой первый матч в розыгрыше Кубка Шотландии и со счетом 1:2 уступил клубу «Куин оф зе Саут» из Дамфриса. Единственный мяч в этой игре забил защитник «Колючек» Марк Макаллистер, с 1988 по 1994 год защищавший цвета «Каледониан ФК». В Кубке Шотландской лиги дебютанды успешно миновали первый раунд, обыграв 9 августа 1994 года со счетом 2:0 «Ист Стерлингшир» из Фолкерка (отличились Робертсон и Герхер), но через 10 дней выбыли из розыгрыша, проиграв «Данди» (0:3).

«Инвернесс», который на начальном этапе становления клуба тренировал известный в прошлом игрок киевского «Динамо» и сборной СССР Сергей Балтача (в сезоне 1994/1995 он 10 раз выходил на поле как играющий тренер, а всего в качестве наставника провел 40 матчей), с третьей попытки (до этого были шестое и третье места) выиграл турнир Третьего Дивизиона (при этом Иэн Стюарт, проведя в ворота соперников 27 мячей, стал лучшим рекордсменом команды по голам, забитым за один сезон), а в сезоне 1998/1999 занял второе место во Втором Дивизионе, завоевав путёвку в Первый Дивизион.

В начале XXI века «Инвернесс Каледониан Тисл» сыскал славу «убийцы гигантов» в кубковых турнирах: в 2000 году команда сотворила сенсацию, победив в Кубке Шотландии «Селтик» на его поле со счётом 3:1, после чего британский таблоид The Sun вышел со знаменитым заголовком «Super Caley Go Ballistic Celtic Are Atrocious», ныне красующимся на почётном месте в фойе клубного стадиона. В 2003 году, также в рамках розыгрыша Кубка Шотландии, «Инвернесс» снова одолел «Селтик», на этот раз со счётом 1:0, а всего за первые 10 лет своего существования клуб приложил руку (или точнее – ногу) к 11 кубковым сенсациям.

В сезоне 2003/2004 «Инвернесс» стал обладателем Шотландского кубка вызова, а также дошел до полуфинала Кубка Шотландии, уступив в переигровке на «Хэмпден Парк» со счётом 2:3 «Данфермлину». А кульминацией того сезона стала победа со счётом 3:1 над «Сент-Джонстоном» в заключительном туре чемпионата, благодаря которой «Колючки» обошли «Клайд», выиграли турнир Первого Дивизиона и получили право выступать в Шотландской Премьер-лиге.

В основном составе команды тогда играли: Дэвид Бингем, Марк Браун, Расселл Дункан, Стюарт Голабек, Ричи Харт, Стивен Хислоп, Лиам Кио, Бобби Манн, Рой Макбейн, Стюарт Маккефри, Грант Манро, Дэвид Проктор, Пол Ритчи, Даррен Томсон, Росс Токели, Барри Уилсон.

Дебют в компании сильнейших команд Шотландии выдался неудачным – поражение 07.08.2004 на выезде от «Ливингстона» со счетом 0:3. Реабелитироваться удалось уже 15 августа, когда на своем поле со счетом 2:0 был обыгран «Данфермлин Атлетик». Первые голы «Инвернесса» в элите забили Стюарт Голабек и воспитанник испанской «Барселоны» Хуан Хосе Каррикондо, прибывший перед началом сезона из клуба «Реал Хаэн». В тоге этот чемпионат «Инвернесс» завершил на 8-м месте.

Через год была проведена реконструкция стадиона «Каледониан», получившего две дополнительные трибуны и право принимать матчи лучших команд страны (до этого, на протяжении почти половины сезона «Инвернесс» проводил домашние игры на стадионе «Абердина»). Теперь арена, чья пропускная способность выросла с 6000 до 7500 зрителей, в спонсорских целях стала называться «Tulloch Caledonian Stadium» (по имени строительной компании, проводившей реконструкцию).

Под руководством бывшего игрока клуба Крейга Брюстера (он сменил на этом посту Стива Патерсона, проработавшего с командой семь лет) «Инвернесс» выступал в элитном дивизионе по сезон 2008/2009 включительно. В конце этого неудачного для команды чемпионата Брюстер был уволена, но сменившему его Терри Бутчеру (до января 2009 года бывший легендарный защитник клубов «Ипсвич Таун» и «Рейнджерс», на счету которого 77 матчей в составе сборной Англии, тренировал «Мотеруэлл, «Сидней», «Брентфорд», был ассистентом главного тренера сборной Шотландии) не удалось сохранить прописку клубу в Премьер-лиге – только 12-е место, и он вылетел в Первый Дивизион. К счастью – всего лишь на один сезон. Уже через год горцы во второй раз в своей истории выиграть титул чемпионов Первого Дивизиона, став первым за 10 лет клубом, сумевшим оформить моментальное возвращение в Премьер-Лигу. А форвард команды Адам Руни, забив 24 мяча, стал лучшим бомбардиром турнира. По итогам сезона ирландец был награждён фирмой «Айрн-Брю» как «Феноменальный игрок года».

В сезоне 2013/2014 хайлендский клуб, переиграв поочередно «Данди» (1:0), «Данди Юнайтед» (2:1 в дополнительное время) и «Хартс» (2:2, пенальти 4:2), впервые вышел в финал Кубка Шотландской лиги, но уступил 16 марта 2014 года в Глазго по пенальти «Абердину». Основное время завершилось со счетом 0:0, пенальти – 2:4 (не реализовали свои попытки Тэнси и Маккей).

В финале за «Инвернесс» выступали: англичане Дин Майкл Брилл и Дэвид Гайдн Рэйвен, Грэм Шинни, англичанин Джош Микингс, североирландец Дэниэл Девайн, англичанин Джеймс Майкл Винсент (ирландец Аарон Доран), англичанин Марли Джозеф Уоткинс (Ник Росс), англичанин Грегори Джеймс («Грег») Тэнси, англичанин Росс Джеймс Дрейпер, североирландец Уильям («Билли») Роберт Маккей, капитан команды ирландец Ричард («Ричи») Форан (его заменил Райан Кристи). Интересно, что в составе проигравших в игре принимали участие лишь три шотландца, два из которых появились на поле уже по ходу матча.

Возглавлял команду бывший шотландский защитник Джон Хьюз (играл за «Бервик Рейджерс», «Суонси Сити», «Фалкирк», «Селтик», «Хайберниан» и «Эйр Юнайтед»). Ранее он тренировал «Фалкирк», «Хайберниан» и «Ливингстон», а до мая 2013 года возглавлял английский «Хартлпул Юнайтед».

В следующем сезоне подопечные Джона Хьюза заняли в чемпионате Шотландии третье место и впервые получили право в следующем сезоне представлять свою страну в розыгрыше Лиги Европы. Команда начнет турнир со второго квалификационного раунда матчами с румынским клубом «Астра» из Джурджу.

Кроме того, в сезоне 2014/2015 «Инвернесс» впервые в своей истории стал обладателем Кубка Шотландии. В полуфинале инвернессцы сенсационно обыграли «Селтик» в дополнительное время и впервые пробились в финал этого турнира. Самый титулованный клуб Шотландии вышел вперед на 18-й минуте после удара со штрафного Вирджила ван Дейка. «Инвернесс» сравнял счет на 58-й минуте с пенальти, назначенного за нарушение правил вратарем Крейгом Гордоном, который также получил красную карточку. Ничейный результат продержался до конца основного времени, а на 96-й минуте гол за «синих» забил нападающий сборной Нигерии со шведским паспортом Эдвард Офере. Игрок «кельтов» Джон Гвидетти вновь, после отлично исполненного штрафного, на 103-й минуте установил равновесие, но Давид Равен за три минуты до конца игрового времени принес победу «Колючкам» – 3:2!

В решающем поединке «Инвернесс» 30 мая на «Хэмпден Парк» в Глазго встретился с представителем второго дивизиона – «Фалкирком», и одержал победу со счетом 2:1. В составе победителей отличились Марли Уоткинс (38-я минута) и Джеймс Винсент (86-я), а защитник Карл Тремарко на 75-й минуте был удален с поля, что не помешало его команде в концовке встречи вырвать победу.