В 1918 году бывшие императорские коллекции были реорганизованы. Духовная сокровищница вошла в состав Музея истории искусств и объединена со светской сокровищницей. Спустя три года инвентарь духовной сокровищницы пополнился реликвиями из венского монастыря капуцинов. Этот монастырь был основан императрицей Анной, женой императора Матвея, в 1618 году; этот же год стал годом ее смерти. Умирая, императрица пожертвовала свою коллекцию драгоценных реликвий, литургических предметов и облачений монастырю. Поскольку монахи-капуцины давали обеты бедности, эти сокровища формально были переданы в монастырь на хранение, но оставались в собственности дома Габсбургов.

Сегодня коллекция духовной сокровищницы настолько обширна, что в экспозиции музея постоянно демонстрируется лишь малая ее часть, а прочие объекты выставляются лишь время от времени. В их числе выделяются золотой крест венгерского короля Лайоша Великого, сделанный в Венгрии или в Неаполе между 1370 и 1382 годами, Яшмовый алтарь, созданный Оттавио Мизерони около 1620 года, реликварий с гвоздем от Креста Господня, изготовленный в Аугсбурге в середине XVII столетия, и уникальный образ Девы Марии, сделанный из перьев птицы колибри и перьев попугаев индейским мастером Хуаном Баптистом Куирисом из Мичоакана (Мексика) между 1550 и 1580 годами. Изготовление предметов и украшений из птичьих перьев являлось традиционным промыслом мексиканских индейцев. Всего в сокровищнице австрийских императоров сегодня хранится семь подобных картин — это крупнейшая в мире коллекция произведений такого рода.

Одна из наиболее известных реликвий духовной сокровищницы — сударион святой Вероники. Каталог 1856 года определяет его как одну из «наиболее драгоценных реликвий, принадлежащих императорской и королевской духовной сокровищнице и императорской резиденции в Вене».

Согласно апокрифической легенде, Вероникой звали некую благочестивую женщину, которая отерла платком кровавый пот с лица Иисуса, когда Его вели на казнь; при этом на платке запечатлелся нерукотворный образ Христа. Согласно некоторым версиям легенды, позже Вероника приехала в Рим, где предстала перед римским императором Тиберием. Как оказалось, привезенный ею с собой платок с нерукотворным образом обладал удивительными свойствами: с его помощью можно было исцелять слепых, избавляться от жажды и даже воскрешать мертвых. При помощи этого платка Вероника будто бы даже исцелила самого императора Тиберия.

В канонических Евангелиях никакого упоминания о Веронике нет, а весь приведенный выше сюжет, отдельные детали которого встречаются в некоторых ранних апокрифических текстах (например, «Актах Пилата»), известен сегодня только по сочинениям европейских книжников XI–XIII веков. Вряд ли его следует считать историчным. Скорее всего его происхождение связано с историей нерукотворного образа Иисуса Христа, известного как «Манд ил ион» («Спас Нерукотворный»), а тот в свою очередь — с Туринской плащаницей. Как бы то ни было, изображение «судариона Вероники» получило широкое распространение в средневековой Европе, где оно почиталось как «истинный образ» Христа (само имя Вероника, как считают некоторые авторы, происходит от vera icona— «истинная икона», «истинный образ»; святой с таким именем скорее всего никогда не существовало, поскольку она не упоминается ни в одном из ранних мартирологов). В 1617 году папа римский Павел V под угрозой отлучения от церкви запретил делать копии сударионов и распространять их.

Один из сударионов, претендовавший на то, чтобы считаться подлинным, долгое время хранился в римской семье Савелли, известной своим древним аристократическим происхождением, уходящим корнями в эпоху Римской империи. Согласно преданию, Велусиан Савелли, чиновник при дворе императора Тиберия, получил сударион прямо из рук святой Вероники. После смерти в марте 1712 года Джулио Савелли, последнего представителя этого рода, его вдова Катарина Джустиниана Савелли подарила драгоценную реликвию императору Священной Римской империи Карлу VI. Произошло это в 1720 году, а в следующем году сударион был привезен в Вену. Поскольку существовали еще как минимум две другие реликвии подобного рода, было высказано предположение, что Вероника свернула ткань в три раза, и таким образом пот Христа впитался во все три слоя. Поэтому церковь подтвердила подлинность всех трех сударионов, и в том числе венского. Эбеновая рамка, в которую вставлен сударион, вероятно, была сделана в Риме в 1617 году (в пользу этого говорит подпись Паоло Строцци, секретаря папы Павла V, сохранившаяся в правом нижнем углу рамки). Серебряная риза с камеями добавлена в 1721 году венскими придворными мастерами. Она заменила прежнюю, поврежденную бронзовую ризу. Сам сударион еще не подвергался научной экспертизе.

Помимо этого, коллекция духовной сокровищницы изобилует драгоценными произведениями искусства: реликвариями, распятиями, дарохранительницами, чашами, скульптурой. Хранящиеся здесь реликвии связаны не только с историей Австрии и Германии, но и многих других стран.

Вот, например, так называемый кошель венгерского короля Стефана Великого. Этот красный шелковый мешочек, датируемый 2-й пол. XI–XII веком, впервые упоминается в инвентарной описи сокровищницы монастыря капуцинов в 1752 году. Эта же опись определяет данный предмет как кошель (по-латыни — crumena) короля Стефана Венгерского. Сегодня специалисты с сомнением относятся к этому утверждению, считая его скорее данью традиции. На самом деле «кошель» представляет собой уникальный образец древнерусской вышивки. Возможно, это самая ранняя из дошедших до наших дней работ вышивальщиц Древней Руси; ее художественная и историческая значимость просто неоценима. Точная функция мешочка неясна — возможно, он использовался в качестве реликвария. Передняя часть «кошеля» полностью покрыта искусной золотой вышивкой. На золотом поле размещены несколько медальонов с фигурами, вышитыми разноцветным шелком. В центре изображен Христос, сидящий на престоле, окруженном четырьмя архангелами, серафимом, херувимом, святым Василием и святым Николаем. Имена изображенных людей вышиты кириллицей. На тыльной части «кошеля» имеются другие кириллические надписи, включая тексты псалмов 32: 22 («Да будет милость Твоя, Господи, над нами, как мы уповаем на Тебя») и 66: 1 («Боже! будь милостив к нам и благослови нас, освети нас лицом Твоим»). Оба текста фигурируют в литургии византийского обряда. Вся вышивка выполнена настолько искусно, что напоминает собой драгоценную мозаику или произведение золотых дел мастеров. Чрезвычайно высокое качество работы (один квадратный сантиметр вышивки содержит около 700 стежков) указывает на то, что «кошель» был изготовлен высококвалифицированными мастерами в одном из крупных женских монастырей Киевской Руси, являвшихся в эпоху Средневековья важными центрами художественной вышивки. Устье мешочка закрывается посредством булавки, пропущенной через узкие цилиндрические петли. Большой дымчатый кварц, прикрепленный к краю мешочка, впервые упоминается в инвентарной описи 1752 года; он и гранатовый крест в верхней части «кошеля» представляют собой поздние дополнения, возможно, сделанные в XVII столетии.

С именем другого венгерского короля, Лайоша Великого (правил в 1342–1382 гг.) из династии неаполитанских Анжу, связан золотой крест-реликварий, именуемый иногда Анжуйским крестом. Этот двойной (патриарший) крест, сделанный из золота и позолоченного серебра и украшенный эмалью и драгоценными камнями, был изготовлен в Венгрии или в Неаполе между 1370 и 1382 годами; в некоторых источниках называется имя его предполагаемого создателя — Пьетро ди Симоне да Сиена. Династические связи между Неаполем и Венгрией позволяли королю Лайошу размещать заказы на художественные работы в Венеции, Тоскане и Неаполе, а также приглашать итальянских мастеров к венгерскому двору. Ряд особенностей эмалевого декора креста соответствуют технике, использовавшейся неаполитанскими художниками. В средокрестии, под кристаллом горного хрусталя, хранилось несколько частиц Креста Господня. Боковые и верхняя лопасти креста украшены пятью гербами Венгрии и династии Анжу, нижняя — гербом Польши (с 1370 года венгерский король Лайош был избран также королем Польши под именем Людовика I).