23 марта произошла еще одна авария. При жесткой посадке сорвало крепление левой стойки шасси, в результате стойка пробила крыло насквозь. Для ремонта потребовалось четыре месяца. Следующий полет состоялся уже 19 июля. Тем временем — 15 мая — облетали первый серийный «Спитфайр». В дальнейшем прототип использовали для отработки второстепенных узлов, например, системы обогрева пулеметов. Наладить стабильную работу вооружения на холоде удалось лишь к середине октября 1938 года.

7 ноября К5054 перегнали в Фарнборо. Сначала на прототипе пытались побить мировой рекорд скорости. 20 мая 1939 года машину в последний раз показали публике. Флайт-лейтенант Холл пилотировал К5054 в Одигеме во время Имперского дня авиации.

Карьера прототипа К5054 закончилась 4 сентября, в день вступления Великобритании во Вторую Мировую войну. Флайт-лейтенант Уайт испытывал на самолете новые свечи зажигания. Садясь в Фарнборо он неправильно оценил высоту и жестко посадил машину. Истребитель капотировал. Уайт получил тяжелую травму позвоночника и через четыре дня скончался в госпитале.

К этому времени главные испытания проводились на серийных истребителях. Конструкция К5054 уже сильно отличалась от серийных самолетов, поэтому ремонтировать прототип не стали. Но и на слом его не отправили. На уцелевшем фюзеляже в Фарнборо разрабатывался способ оснастить самолет фотокамерой.

Самолет К5054 обошелся казне в 15776 фунтов стерлингов. Редко когда деньги английских налогоплательщиков использовались столь эффективно.

3 июня 1936 года, еще до того как в Мартлсхем-Хит начались официальные испытания прототипа «Спитфайра», Министерство авиации заказало 310 экземпляров нового истребителя. Общая сумма контракта составляла 1395000 фунтов, то есть 4500 фунтов за каждый планер, не считая двигателя, вооружения, радиостанции и других деталей, закупаемых армией напрямую. Спустя восемь недель, в конце июля Министерство авиации выдало новое техническое задание F. 16/36, определявшее изменения, какие нужно внести в конструкцию серийных «Спитфайров» по сравнению с прототипом. Основные претензии военных сводились к конструкции крыла. Они потребовали придать крылу дополнительную прочность и довести максимально допустимую скорость до 725 км/ч по приборам, то есть увеличить ее на 110 км/ч по сравнению с прототипом. Задачу удалось решить, изменив конструкцию лонжерона и увеличив толщину обшивки передней кромки крыла. Параллельно увеличили запас топлива с 338 до 378 л, а максимальный угол отклонения закрылков увеличили с 57 до 85гр.

Кроме того, фирма «Супермарин» по собственной инициативе внесла в конструкцию самолета ряд изменений технологического характера, упрощавших и удешевлявших сборку истребителя. Значительное число деталей на серийных самолетах выковалось или отливалось целиком, а не собиралось из нескольких составных элементов. Широко применялись штампованные и тянутые профили. В результате внутренняя конструкция «Спитфайра» изменилась самым решительным образом. Подготовка технической документации заняла почти целый год. От прототипа не осталось ни одного чертежа. Прежних деталей осталось так мало, что проще было перечертить все заново.

По требованию директора концерна «Виккерс» сэра Роберта Маклина, выпуск серийных самолетов следовало начать через 15 месяцев после заключения контракта. То есть, первые серийные самолеты фирма должна была дать уже в октябре 1937 года. Но скоро выяснилось, что уложиться в эти сроки невозможно. В 1936 году фирма «Супермарин» располагала 500 работниками и имела контракты на выпуск 48 амфибий «Уолрус» и 17 летающих лодок «Странрир» для Королевских ВВС. Ее производственные мощности состояли из двух небольших заводов в Саутгемптоне и ангара в Истлей. Возможность быстро выполнить крупный контракт отсутствовала. Концерн «Виккерс» также ничем не мог помочь, так как получил заказ на 180 бомбардировщиков «Веллингтон».

Пришлось передавать часть заказа субподрядчикам. В ноябре фирма «Дженерал Эйркрафт лтд» получила заказы на хвосты для «Спитфайров». Маклин не был сторонником передачи субподрядов за пределы своего концерна. Но Министерство авиации настаивало на сжатых сроках. Пришлось передать субподрядчикам до 80 % объема заказа. Уточненный график поставок предусматривал постройку первых самолетов в декабре 1937 года. Но и этот график пришлось пересмотреть, когда выяснилось, что чертежники фирмы «Супермарин» не успевают подготовить комплекты технической документации для субподрядчиков. В это время чертежный отдел фирмы был перегружен работой по составлению чертежей для амфибии проекта S.7/38 и тяжелого бомбардировщика В. 12/36.

Первый серийный самолет (К9787) поднялся в воздух лишь 15 мая 1938 года. Его облетал Джеффри Квилл. Испытатель убедился, что характеристики самолета не ухудшились, а некоторые даже улучшились. В частности, благодаря большему углу отклонения закрылков самолет стал увереннее вести себя при посадке. Испытания на флаттер в Фарнборо показали, что самолет можно безопасно разгонять до 755 км/ч, то есть требование Министерства авиации удалось перевыполнить на 30 км/ч. Но появилась новая проблема. При скоростях пикирования больше 640 км/ч физические усилия для работы элеронами превосходили возможности нормального человека. Но этот недостаток оставили без исправления, так как считалось, что подобные экстремальные режимы пилотирования встречаются редко и не требуют активного маневрирования.

Выпуск и дальше шел с опозданием. Первый самолет поступил заказчику лишь 19 июля. Это был самолет К9788, второй серийный экземпляр. Его тут же отправили в Мартлсхем-Хит. 27 июля туда же отправился и первый серийный истребитель К9787. 4 августа 19-я эскадрилья, дислоцированная в Даксфорде, получила «Спитфайр» К9789. Следующий самолет К9790 поступил в эскадрилью 11 августа, а К9792 — 16 августа. Машина К9791 осталась на фирме для испытаний.

В сентябре 1938 года Королевские ВВС получили только два «Спитфайра», а в октябре — уже 13. К началу 1939 года заказчик получил уже 49 машин. Все эти самолеты не имели одной важной детали — обогрева пулеметов. Это означало, что на большой высоте пулеметы с большой вероятностью могут отказать. Лишь в начале 1939 года, передав Королевским ВВС уже 60 машин, фирма «Супермарин» начала ставить на пулеметы систему обогрева.

Итоговая стоимость первых 310 планеров «Спитфайр» составила 1870242 фунта стерлингов, в среднем 6033 фунтов стерлингов за штуку. То есть самолет стоил на 1533 фунта стерлингов больше, чем предполагалось. В 1937 году поступил новый заказ на 200 «Спитфайров» по цене 5696 фунтов за штуку.

Война приближалась, становилось ясно, что небольшая фирма «Супермарин» из пригородов Саутгемптона не сможет дать нужного числа истребителей. Поэтому правительство финансировало строительство крупного завода в Касл-Бромвич под Бирмингемом, с целью выпускать там истребители «Спитфайр» и бомбардировщики «Веллингтон». Предприятие контролировал автомобильный концерн «Моррис Моторз Лтд». Строительство цехов началось в июле 1938 года.

Опыт эксплуатации первых «Спитфайров» обнажил некоторые недостатки. Стартер оказался слишком слабый, из двигателей подтекало масло, ручной выпуск шасси требовал больших физических усилий от пилота, а высоким пилотам приходилось сутулиться, чтобы закрыть фонарь. Все эти недостатки уже были известны и соответствующие модификации подготовлены. Проблему с пуском двигателя решил новый стартер с большей скоростью вращения. Выпуклый фонарь оставлял место даже для самых рослых пилотов. Систему выпуска шасси оснастили гидравлическим приводом. Все эти доработки довольно быстро внедрили в производство. Труднее пришлось с герметизацией двигателя. Эту проблему полностью решить не удалось на протяжении всей боевой карьеры истребителя.