Назначение в августе 1955 года главным тренером клуба сэра Альфа Рэмзи (Рамсея), только что завершившего футбольную карьеру, стало переломным в истории «Ипсвича». В сезоне 1956/1957 клуб снова выиграл турнир третьего дивизиона, опередив по соотношению мячей «Торки Юнайтед», а в сезоне 1960/1961 – и второго. У клуба скромного провинциального города, который рисовали далеко не на всех картах, и где проживало около 120 тысяч человек, не было возможностей приглашать звездных исполнителей, но тренеру удалось из игроков среднего класса создать удивительно сыгранный и дисциплинированный коллектив, привить им оригинальный тактический рисунок игры, разработанный Рэмзи с учетом имевшихся в его распоряжении конкретных исполнителей.

Сезон 1961/1962 стал самым успешным в истории клуба. Дебютировавший в элите «Ипсвич Таун» сразу же стал чемпионом Англии, на три очка опередив «Бернли» и на четыре – «Тоттенхэм Хотспур». В этом сезоне «Ипсвич» одержал 24 победы, 10 матчей проиграл и 8 сыграл вничью. В ворота соперников было забито 93 мяча, а в свои пропущено 67. Эта победа «Ипсвича» и по сей день считается одной из самых неожиданных в истории английского футбола.

Лучшим бомбардиром команды стал воспитанник «Портсмута» Рэймонд («Рэй») Кроуфорд, забивший за сезон 37 голов, в т. ч. 33 в лиговых матчах. Он разделил с Дереком Кеваном звание лучшего бомбардира первого дивизиона. В 1961 году Кроуфорд стал первым игроком в истории «Ипсвича», приглашенным в сборную Англии. Всего в составе главной команды страны он провел 2 матча и забил 1 гол, а в составе «Ипсвича» в 1958–1963, 1966–1969 провел 320 лиговых матчей и забил 204 гола!

В составе чемпионов играли: Лоуренс («Ларри») Джеймс Карберри (42 матча), Рэй Кроуфорд (41 матч, 33 гола), Дуглас («Дуг») Уолтер Моран (42/14), Эндрю («Энди») Несбитт Нельсон (42), Джеймс («Джимми») Хантер Лидбеттер (41/8), Рой А. Стефенсон (41/7), Джон Элсуорси (41/2; был в составе сборной Уэльса на чемпионате мира 1958 года), Эдвард («Тед») Джон Филлипс (40/28), Уильям («Билли») Александр Бакстер (40), Джон Фредерик Комптон (39), Рой Бейли (37; отец вратаря «Манчестер Юнайтед» и сборной Англии Гари Ричарда Бейли), Уилфрид («Уилф») Холл (5), Дермот Патрик Кёртис (4), Кеннет («Кен») Кэмпбелл Малкольм (3), Реджинальд («Редж») Артур Пикетт (3), Алед Уоткин Уоэн (1).

Бейли, Карберри, Элсуорси, Филлипс и Лидбеттер стали первыми, и остаются единственными, игроками, которые стали победителями первого, второго и третьего дивизионов с одним и тем же клубом. Для этого им хватило шести лет.

В сезоне 1962/1963 «Ипсвич» дебютировал в розыгрыше Кубка европейских чемпионов. В первом туре «синие» дважды разгромили мальтийскую «Флориану» – 4:1 и 10:0 (5 мячей в этом матче забил Кроуфорд), но в следующем круге по итогам двух матчей уступили итальянскому «Милану» (0:3, 2:1).

Не сложился сезон и в чемпионате – только 17-е место. А в матче за Суперкубок Англии «Ипсвич Таун» уступил «Тоттенхэму» со счетом 1:5. Уход из команды в апреле 1963 года Альфа Рэмзи, приглашенного на место главного тренера сборной Англии, положил начало периоду спада, и по итогам сезона 1963/1964 постаревший «Ипсвич Таун» (средний возраст игроков приближался к 30-ти годам), занявший в чемпионате 22-е место, вернулся во второй дивизион. Так, всего через два года после чемпионства, закончилась для «Ипсвича» и его поклонников эта сказка.

В сезоне 1967/1968 «Ипсвич» под руководством Билла Макгарри занял в турнире второго дивизиона первое место и вернулся в элиту. А в январе 1969 года клуб возглавил Бобби Робсон, заключивший с «синими» контракт на два года с зарплатой около пяти тысяч фунтов за сезон (правда, первые восемь месяцев он работал бесплатно, так как менеджеры клуба не рискнули сразу подписывать с ним контракт). Это назначение ознаменовало новый этап в истории клуба.

Не располагая первоклассными футболистами, как и достойным клубным бюджетом, Бобби Робсону, сделавшему ставку на воспитанников коллектива (за все время, что Робсон тренировал «Ипсвич», клуб купил лишь 14 игроков общей стоимостью около одного миллиона фунтов стерлингов) пришлось максимально использовать возможности каждого игрока, терпеливо обучать команду всем премудростям футбольного мастерства, да еще и самому работать с юными футболистами, готовя пополнение. И это у тренера получалось отлично. Он мог найти подход к практически любому игроку и развить его талант, окружал футболистов отеческой опекой, иногда закрывал глаза на их шалости, но получал в ответ уважение и самоотдачу игроков на поле.

Под руководством Робсона «Ипсвич Таун» занял 4-е места в сезонах 1972/1973 и 1973/1974, а в сезонах 1974/1975 и 1976/1977 команда поднялась на 3-е место в турнирной таблице. В сезоне 1974/1975 «Ипсвич» впервые попал в полуфинал Кубка Англии, где только в переигровке уступил «Вест Хэму» (0:0, 1:2). Трижды за этот период «синие» играли в Кубке УЕФА, где даже смогли обыграть мадридский «Реал» (1:0) и «Лацио» (4:0).

В сезоне 1977/1978, ровно через 100 лет после своего основания, «Ипсвич» стал в чемпионате только 18-м, но зато, впервые в своей истории завоевал Кубок Англии. На пути к финалу были побеждены клубы «Кардифф Сити» (2:0), «Хартлпул Юнайтед» (4:1), «Бристоль Роверс» (2:2, 3:0), «Миллуолл» (6:1) и «Вест Бромвич Альбион» (3:1). Решающий матч старейшего футбольного кубкового турнира в мире, в котором встретились «Ипсвич Таун» и лондонский «Арсенал», состоялся 06.05.1978 на стадионе «Уэмбли» в Лондоне и закончился со счетом 1:0 в пользу «синих». Победный гол на 77-й минуте забил полузащитник Роджер Осборн.

В составе победителей в тот памятный день играли: Пол Дэвид Купер, Джордж Элдер Бёрли (11 матчей в составе сборной Шотландии, участник ЧМ-1982), Майкл («Мик») Деннис Миллз (капитан, провел 42 матча за сборную Англии), Брайан Эрнест Талбот (6 матчей в составе сборной Англии), Алан Хантер (за сборную Северной Ирландии провел 53 матча и забил 1 гол), Томас Кевин Битти (лучший молодой игрок Англии по версии ПФА, за сборную Англии провел 9 матчей и забил 1 гол), Роджер Чарльз Осборн (Майкл Арнольд Ламберт), Джон Уорк (29 матчей и 7 голов в составе сборной Шотландии; один из четырёх игроков «Ипсвич Таун», первыми введённых в Зал Славы клуба, лучший игрок «Ипсвича» по опросу болельщиков клуба к 100-летию ПФА, выиграл рекордные четыре награды лучшему игроку года «Ипсвича», в составе которого пробыл в общей сложности 17 лет), Пол Маринер (35 матчей и 13 голов за сборную Англии), Дэвид Геддис, Клайв Ричард Вудс.

Отметим, что в стартовом составе команды-победителя было всего лишь трое игроков, не прошедших школу «Ипсвича».

В сезоне 1978/1979 «Ипсвич», последовательно победив голландский А3’67 Алкмар (0:0, 2:0) и австрийский «Ваккер» из Инсбрука (1:0, 1:1), дошел до четвертьфинала Кубка обладателей кубков, где встретился с испанской «Барселоной». На своем поле, 07.03.1979, англичане победили звездных испанцев со счетом 2:1 благодаря дублю Эрика Гейтса, а в Испании уступили со счетом 0:1. Гол, забитый каталонцами на чужом поле, вывел их в полуфинал. В итоге, именно «Барселона» и стала обладательницей почетного европейского трофея.

Дважды в течение следующих трёх сезонов «Ипсвичу» нехватало нескольких очков, чтобы выиграть чемпионат – команда занимала второе место в сезонах 1980/1981 и 1981/1982 после «Ливерпуля» и «Астон Виллы» соответственно. А в сезоне 1979/1980 «синие» стали третьими призерами чемпионата. Кроме того, в сезоне 1980/1981 «синие» добрались до полуфинала Кубка Англии, где только в дополнительное время уступили «Манчестер Сити» со счетом 0:1. Тем не менее, свой трофей «Ипсвич» все-таки выиграл. Да еще какой!