Основатель Ипатьевской обители, татарский мурза Чет, после крещения Захарий, и его потомки – род Годуновых – стали попечителями монастыря. Их стараниями к концу XVI века монастырь приобрел особую значимость в политической и духовной жизни средневековой Руси. Современники называли обитель «Преименитой лаврой», а игумену Иакову (настоятелю монастыря) в 1599 году был пожалован сан архимандрита, что говорило об особой церковной и государственной значимости обители.

В XVI в. благодаря Годуновым монастырь начали отстраивать из камня. Деревянный Троицкий собор был заменен каменным, с приделами во имя апостола Филиппа и священномученика Ипатия Гангрского. В 1564 году было завершено строительство зимней церкви Рождества Пресвятой Богородицы с приделом святителя Иоанна Златоуста. Над святыми вратами в 1595–1597 годах возводится храм, посвященный священномученикам Феодору Стратилату и Ирине – небесным покровителям царя Федора Ивановича и его супруги царицы Ирины Федоровны Годуновой. В это же время строятся каменные звонницы и кельи.

Многие из рода Годуновых принимали иноческий постриг, некоторые потомки Захария доживали свой век в Ипатьевском монастыре. Все они желали быть похороненными в родовом монастыре. Существовало три годуновских усыпальницы – «гробовые палаты». Внутри висели древние родовые образа в драгоценных ризах, перед ними всегда горели лампады, а на надгробных плитах лежали расшитые золотом, серебром и жемчугом покрова. На протяжении долгих столетий звучали здесь молитвы монастырской братии, которым суждено было прерваться лишь в 1919 году, когда монастырь был закрыт, а его послушники разделили трагическую судьбу всего русского монашества.

До наших дней в подклете западной галереи Троицкого собора сохранилось только три надгробные плиты с погребений из годуновских усыпальниц: Никиты Васильевича (ум. 1560), Василия Осиповича (ум. 1622) и младенца Тимофея Дмитриевича (ум. 1575) Годуновых.

Годуновы, и главным образом Дмитрий Иванович Годунов, заложили в монастыре традицию бесценного собрания древностей. Дмитрий Иванович Годунов – родной дядя и воспитатель царицы Ирины Федоровны и царя Бориса Федоровича Годуновых, опричник и постельничий царя Ивана Грозного, наместник в Великом Новгороде при царе Федоре Ивановиче, конюший при царе Борисе Годунове. С его именем связана значительная часть вкладов «годуновского данья» в Ипатьевский монастырь. Дмитрий Иванович, вне всякого сомнения, был человеком тончайшего художественного вкуса, являлся знатоком и ценителем прекрасного.

Удивительным совершенством композиций и изумительной цветовой гармонией отличаются произведения, созданные в мастерских при его доме и лучшими иконописцами, ювелирами, мастерами книжных лицевых миниатюр и писцов-книжников Московского Кремля.

До нынешних времен дошли потрясающие, выполненные в редчайшей технике золотой наводки на меди, храмовые двери от первого каменного «годуновского» Троицкого собора. Они были изготовлены в конце XVI века по заказу Дмитрия Годунова в мастерских Московского Кремля, и заказ этот не был случайным. Дмитрий Иванович приказал использовать для него в качестве образца двери царского Благовещенского собора Московского Кремля, чем еще раз обозначил особый статус Троицкого собора как царского храма. Все остальные вклады Дмитрия Ивановича в Троицкий собор – золотой оклад на храмовый образ Пресвятой Троицы, золотой комплект богослужебных сосудов и другие – подчеркивали его намерения максимального возвышения древней родовой обители.

На особом месте среди даров Дмитрия Ивановича Годунова находятся книжные вклады. Украшенные драгоценными окладами, разнообразными лицевыми миниатюрами и изящнейшими орнаментами напрестольные Евангелия, Псалтыри, Служебники были изготовлены лучшими московскими мастерами. К примеру, напрестольное Евангелие 1605 года украшает драгоценный оклад, где на серебряных дробницах выгравированы изображения небесных покровителей семьи Годуновых, а внутри самой книги написано более ста лицевых миниатюр, лучшими кремлевскими иконописцами и орнаменталистами исполнены многочисленные заставки и буквицы. Во вкладной записи на серебряной дробнице Дмитрий Годунов сам обращается к Господу с молитвой о здоровье своем и жены, о вечной памяти умерших и погребенных в Ипатьевском монастыре родителей. Это Евангелие – последний вклад Дмитрия Ивановича, поскольку в 1605 году, после смерти царя Бориса Федоровича, Годуновы были отстранены от управления государством, многих из представителей рода отправили в ссылку. Дмитрий Иванович завершает свой жизненный путь в ссылке в городе Свияжске в 1606 году. Перед смертью он принял монашеский постриг с именем Дионисий. После смерти, согласно завещанию, тело инока Дионисия было перевезено в Ипатьевский монастырь и погребено в усыпальнице рядом с покоившимися там родственниками.

Смутное время пошатнуло благоденствие Ипатьевского монастыря – впрочем, как и всей России. Восстание в Костроме, последовавшая за ним осада монастыря, его взятие и уничтожение сторонников Лжедмитрия II… это было невероятно сложное время. После этого для Ипатьевского монастыря на несколько лет наступил период покоя от политических баталий.

Но уже в 1613 году Ипатьевская обитель вновь заняла одно из ведущих мест в отечественной истории. Земским собором был избран на русский царский престол Михаил Федорович Романов, сын пострадавших от годуновского гнева боярина Федора и боярыни Ксении Романовых. С восшествием на престол нового государя завершилась многолетняя Смута и начался новый период в истории нашей страны.

Ипатьевский монастырь всегда особо почитался царской династией. Экономическое положение обители укреплялось многочисленными жалованными царскими грамотами. В Троицкий собор из Московского Кремля в знак особой царской милости было прислано Царское место. Также из Московского Кремля государь передал в Ипатьевский монастырь сохранившийся до наших дней Тихвинский образ Божией Матери. Почти четыреста лет он считается одной из главных святынь Ипатьевского монастыря. В 1626 году, по велению патриарха всея Руси Филарета, в монастырь привезли ковчег с частью Ризы Господней.

Последние два вклада особо почитались не только в самом монастыре, но и во всей Костроме. Любовь костромичей к Тихвинской иконе Божией Матери была так велика, что во время главного Крестного хода, совершающегося и поныне, в день летнего почитания чудотворной Федоровской иконы Божией Матери (29 августа по новому стилю), Тихвинский образ выносили из монастыря и вслед за Федоровским образом проносили по всему городу.

«Романовский» период в истории архитектурного ансамбля монастыря ознаменован значительными работами по ремонту и перестройке «годуновского строения». Надстраиваются крепостные стены и башни, территория монастыря увеличивается почти вдвое (за счет присоединения к Старому городу земельного участка, названного Новым городом), перестраиваются настоятельский и казначейский корпуса. Одним из самых красивых сооружений Нового города стала Зеленая надвратная башня, расположенная в центре западной крепостной стены. Она была возведена в ознаменование того, что Михаил Федорович «сим местом изшел на царство Московское».

К сожалению, первому каменному «годуновскому» Троицкому собору не суждено было дожить до наших дней. Официальной причиной его разрушения считается несчастный случай, вызванный ураганным вихрем, разрушившим купола и верхнюю часть стен собора. В 1652 году по разрешению царя Алексея Михайловича на месте старого был возведен новый Троицкий собор, росписи которого являют собой вершину русской монументальной духовной живописи XVII века.